Akt I
Ved kysten utenfor Tvedestrand på 1800-tallet raser stormen – vinden uler mens en seilskute søker nødhavn i en lun vik. Mannskapet lårer seilene og faller til ro. Og før kaptein Daland selv går under dekk, overlater han vakten til en ung styrmann. Da mørket senker seg, strever styrmannen med å holde øynene åpne, og snart sovner han. I neste øyeblikk glir en spøkelsesaktig skonnert med blodrøde seil ubemerket inn i viken og ankrer opp ved siden av Dalands skip. Skipet, preget av tidens tann, er i elendig forfatning – mannskapet er forsvunnet – og ved den skrøpelige relingen trer en ensom skikkelse frem. Den fremmede kapteinen går i land og reflekterer med økende fortvilelse over sin skjebne: For lenge siden påkalte han djevelen og trosset Gud i et mislykket forsøk på å runde Kapp Horn, og har siden vært dømt til å seile evig omkring på havet. Likevel ga en engel ham en utvei: Én gang hvert syvende år får han lov til å forlate skipet og gå i land. Finner han en trofast kvinne, vil hun forløse ham fra den udødelige vandringen – ellers er han dømt til å seile til dommedag. Nå er tiden inne, og han trår i land. Da Daland vender blikket mot den søvnige styrmannen, oppdager han det spøkelsesaktige skipet og møter en fremmed som presenterer seg som «en hollender». Kapteinen spør raskt om han har en datter, og Dalan forteller at datteren hans heter Senta. Hollenderen byr da på en kiste fylt med perler og juveler i bytte mot én natts overnatting og ekteskap med Senta. Glad over utsikten til en rik svigersønn, samtykker Daland. Stormen har avtatt, og skipene legger ut mot Dalands hjemsted – uten tid å miste, og begge håper inderlig på at Senta vil gi sitt ja.
Akt II
I Dalands hus er Sentas venninner i full gang med å arbeide. Sentas amme, Mary, passer på, men Senta er drømmende og passer ikke arbeidet. Hun er betatt av portrettet av en blek mann i svart – den flygende hollenderen. Vennene hennes, som jobber under det våkne øyet til Mary, erter Senta om frieren hennes, Erik, som er en jeger, ikke sjømann. Når den overtroiske Mary nekter å synge en ballade om hollenderen, synger Senta den selv. Med stor innlevelse forteller hun om hans forbannelse og hvordan hun drømmer om å befri ham. Til alles forferdelse erklærer Senta at hun vil være kvinnen som skal redde ham. Men en ung mann står i døren og lytter – det er Erik, som er forelsket i henne. Så snart de to blir alene forteller han henne om en urovekkende drøm han nettopp har hatt: Daland kom hjem med en fremmed som Senta stakk til sjøs sammen med. Eriks fortelling gjør ikke det inntrykket på Senta som han hadde håpet på. Snarere tvert imot – hun blir mer oppslukt av tanken på hollenderen – og Erik fortviler. Straks han har gått, dukker Daland opp med den fremmede. Senta står nå som lamslått. Uten at de veksler annet enn blikk, skjønner hun straks at det er hollenderen. Maleri, ballade, Eriks drøm – alt blir med ett slag virkelighet. Spenningen er intens mellom Senta og hollenderen inntil de endelig begynner å snakke. Daland drar, og hollenderen, som er like rørt over møtet, spør Senta om hun vil akseptere ham. Uvitende om at hun innser hvem han er, advarer han henne om å ta en overilet avgjørelse, men hun lover å være trofast mot ham til døden. Daland er overlykkelig over å høre at datteren har akseptert frieren.
Akt III
Om kvelden feirer Sentas venninner og Dalands mannskap med dans og fest at begge skipene er trygt i havn. Forvirret over den uvanlige stillheten ombord på hollenderens skip, roper de ut til mannskapet og inviterer dem til festlighetene. Plutselig trer de spøkelsesaktige sjømennene frem, og idet mannskapet endelig viser seg, flykter landsbyboerne i panikk. Samtidig brytes stillheten av en konfrontasjon mellom Senta og Erik. Han ber henne om ikke å gifte seg med hollenderen, ettersom hun allerede har gitt sitt løfte til ham – og nå risikerer å forråde ham og løftet for en fremmed. Hollenderen, som overhører at Senta en gang elsket Erik, mistolker situasjonen. Han tror at Senta ikke er tro mot ham, og konkluderer med at han må legge ut på havet igjen uten å få oppfylt sitt håp. I fortvilelse avslører han for Senta hele sannheten om forbannelsen og bekjenner at han er Den Flyvende Hollender. Senta prøver å holde ham tilbake, men han forklarer at hun bare unngår fortapelse – den skjebnen som rammer dem som forråder ham – fordi hun ennå ikke har forkynt sine løfter for Gud. For å beskytte henne fra undergang, forlater han henne, går ombord og setter seil. Men Senta, som allerede kjenner sannheten, bestemmer seg i samme øyeblikk for å bevise sin troskap og befri ham fra forbannelsen. Mens hans skip sakte seiler ut av viken, kaster hun seg i sjøen – trofast til døden. Like etter synker hollenderens skip, og han er endelig fri.
Men ett gjenstår: Engelen forbarmer seg, forener dem i døden og løfter det elskende paret opp til himmelen.
